Året er 1944. Imens resten af det velstående lands borgere skutter sig og håber, at krigen snart får ende, er modstandsfolkene 'Flammen' og 'Citronen' Holger Danske gruppens mest effektive våben. Ordrer til deres aktioner videregives fra højere hold af politichefen Aksel Winther.

Da Flammen beordres til at henrette sin kæreste, den smukke og gådefulde kurér Ketty, kommer han imidlertid i tvivl.

Med en stigende dusør på sit eget hoved frygter han nu hverken at kunne stole på Ketty eller nogen anden. I kampen for landets frihed er zonerne grå, og det bliver sværere og sværere at finde grænsen mellem venner og fjender.

'Flammen & Citronen' er den dyreste dansksprogede filmsatsning nogensinde, og er baseret på virkelige hændelser og øjenvidneberetninger fra nogle af de personer, der har oplevet Bent Faurschou Hviid (Flammen) og Jørgen Haagen Schmith (Citronen) på allernærmeste hold.